Il fallut une année après la mort de leur mère et leur séparation pour que les deux jumeaux se retrouvent, alors que des entrailles de la terre surgissait le Temen-Ni-Gru. Perché à son sommet, Vergil, accompagné d’un homme corrompu par les arcanes démoniaques, Arkham. Sans hésiter, Dante se jeta à l’assaut de la tour, et rencontra une Devil Huntress sans nom, qu’il baptisa Lady. Si leurs premiers rapports ne sont pas des plus chaleureux, leur relation s’améliorera au fur et à mesure qu’ils poursuivent un but commun : tuer un membre de leur famille.
Il sera révélé qu’Arkham est le père de Lady, qui le traque pour venger la mort de sa mère. Dante et Vergil s’affrontent enfin dans plusieurs duels titanesques et dénués de la moindre pitié, jusqu’à ce qu’Arkham, présumé mort de la main de Vergil, refasse surface et dévoile ses objectifs : utiliser les amulettes des frères ainsi que leur sang démoniaque pour ouvrir un portail vers le monde des démons, où il espère récupérer la puissance scellée par Sparda.
Son plan ne comportait pas la moindre faille, et profitant de l’affaiblissement des jumeaux démoniaques après leur combat, il les ridiculisa. Il utilisa même le sang de sa fille pour desceller la porte des enfers, car dans ses veines coulait le sang de la prêtresse humaine sacrifiée par Sparda, deux mille ans plus tôt. Peu après, ce dernier parvint à atteindre Force Edge, qui gardait scellés les pouvoirs du Chevalier Noir, et s’en empara.
Dante et Vergil parvinrent finalement, au terme d’un duel dans les Enfers, à vaincre Arkham, possédé par la puissance de Sparda. S’ensuivit alors un combat sans merci pour la possession de Force Edge, l’épée originale de Sparda, et des amulettes, permettant de posséder le plein pouvoir de leur père. Dante finit par vaincre Vergil, et le stopper dans sa quête folle de pouvoir. Ce dernier, humilié par sa défaite, empêcha Dante de le sauver et se laissa chuter dans les ténèbres du monde démoniaque, laissant pour seul souvenir à son frère une cicatrice sur sa main droite, causée par un coup de son sabre quand celui-ci tenta de le rattraper.
L’amulette de Vergil ayant disparue avec ce dernier, Dante n’eut d’autre choix que de retourner dans le monde des humains, où il construisit finalement son agence. Il la baptisa « Devil May Cry », par rapport aux larmes qu’il avait versées à la prétendue mort de Vergil.
En réalité, ce dernier survécu à sa chute, et tomba nez à nez avec Mundus, l’Empereur des démons, réveillé de son long sommeil par le descellement des puissances démoniaques et le déferlement de puissance dégagé par le duel fratricide. Voulant faire honneur à son père, Vergil se lança, bien qu’affaiblit, dans un combat qu’il perdra.